尽管《永远的毁灭公爵》(DNF)以单机剧情为主,但据OXM杂志报道,该作仍保有某些多人模式。 DNF的多人模式同样设置了角色级别和升级路线,但Xbox 360主机版最多只支持8人同场竞技(PC版也许会多一些)。玩家可在多人模式中使用单机模式下难得一见的喷气背包,以及《毁灭公爵3D》中的经典武器,比如HoloDuke——在DNF中使用该道具可使公爵隐形。
游戏上市首日会提供十幅多人地图,支持四种模式: Dukematch、Team Dukematch、Hail to the King(等同于山丘之王),以及大受欢迎的Capture the Babe(夺旗模式的变种,只不过旗点变成了公爵臂弯中的俏娇娃)。
其中一幅多人图改编自《毁灭公爵3D》的Burger关卡,玩家都变成小人绕着巨大的公爵汉堡店奔跑。游戏上市前可能会发布多人试玩。